Авиационный полк был сформирован в октябре 1941 года приказом НКО СССР № 0099 от 8 октября 1941 года «О формировании женских авиационных полков ВВС Красной Армии» как 588-й ночной легкобомбардировочный авиационный полк. Руководил формированием М. М. Расков. Командиром полка была назначена капитан Е. Д. Бершанская, лётчица с десятилетним стажем. Под ее командованием полк сражался до конца войны. Иногда его в шутку называли «полком Дуньки» — намекая на полностью женский состав и оправдываясь именем командира полка. Партийно-политическое руководство полком осуществляла Мария Рант.
Формирование, подготовка и координация деятельности полка осуществлялись в городе Энгельсе. Воздушный полк отличался от других формирований тем, что состоял исключительно из женщин. Два других женских авиаполка, сформированных по тому же приказу, во время войны стали смешанными, но 588-й авиаполк оставался полностью женским вплоть до своего расформирования: все должности в полку, от механиков и техников до штурманов и пилотов, занимали только женщины.
23 мая 1942 года полк вылетел на фронт и прибыл туда 27 мая. Тогда в его составе было 115 человек — в основном в возрасте от 17 до 22 лет. Полк вошел в состав 218-й ночной бомбардировочной авиационной дивизии.
Приказом НКО СССР № 64 от 8 февраля 1943 года за мужество и героизм личного состава, проявленные в боях с немецко-фашистскими захватчиками, полку было присвоено почётное звание «Гвардейский», присвоен новый номер, и он был преобразован в 46-й гвардейский ночной бомбардировочный полк. Некоторое время начальником штаба полка была Фортус Мария Александровна, затем — Ракобольская Ирина Вячеславовна.
С 11 июля 1943 года по 31 марта 1944 года полк входил в состав 132-й бомбардировочной авиационной дивизии и участвовал в Крымской наступательной операции.
С 15 мая 1944 года входил в состав 325-й ночной бомбардировочной авиационной дивизии.
Во время освобождения Крыма в мае 1944 года полк временно входил в состав 2-й гвардейской ночной бомбардировочной авиационной дивизии.
Немцы называли их «Ночными ведьмами», потому что все вылеты совершались исключительно ночью, а перед тем как спикировать на вражеские позиции, пилоты выключали двигатели своих бипланов По-2, и тогда был слышен только тихий шелест воздуха под крыльями, похожий на звук метлы.
15 октября 1945 года полк был расформирован, а большинство пилотов демобилизованы.
Полк был оснащен самолетами У-2. На момент формирования в полку было 20 самолетов, затем их количество увеличилось до 45. К концу войны на вооружении оставалось 36 боевых самолетов.
Наш учебно-тренировочный самолет не предназначался для боевых действий. Деревянный биплан с двумя открытыми кабинами, расположенными друг за другом, и двойным управлением для пилота и штурмана. (До войны на таких машинах обучали пилотов). Без радиосвязи и брони, способной защитить экипаж от пуль, с маломощным двигателем, развивавшим максимальную скорость 120 км/ч. На самолете не было бомбового отсека, бомбы подвешивались на бомбодержатели прямо под фюзеляжем. Прицелов не было, мы сами их изобрели и назвали ППР (проще пареной репы). Количество бомбового груза варьировалось от 100 до 300 кг. В среднем мы брали 150–200 кг. Но за ночь самолет успевал сделать несколько вылетов, и общая бомбовая нагрузка была сопоставима с нагрузкой большого бомбардировщика.
Управление было двойным: самолетом могли управлять и пилот, и штурман. Были случаи, когда штурманы приводили самолет на базу и сажали его после гибели пилота. До августа 1943 года пилоты не брали с собой парашюты, предпочитая вместо них брать еще 20 кг бомб.
Пулемёты на самолётах также появились только в 1944 году. До этого единственным оружием на борту для защиты от вражеских истребителей были пистолеты ТТ у пилотов и штурманов.
За время боевых действий летчицы авиаполка совершили 23 672 боевых вылета. Из них:
- Битва за Кавказ — 2920 вылетов;
- освобождение Кубани, Тамани, Новороссийска — 4623 вылета;
- освобождение Крыма — 6140 вылетов;
- освобождение Белоруссии — 400 вылетов;
- освобождение Польши — 5421 вылет;
- битва за Германию — 2000 вылетов.
Перерывы между полетами составляли 5–8 минут, иногда экипаж совершал 6–8 вылетов за ночь летом и 10–12 зимой. В общей сложности самолеты находились в воздухе 28 676 часов (1191 полный день). Пилоты сбросили более 3 тысяч тонн бомб и 26 000 зажигательных снарядов. Полк уничтожил и повредил 17 переправ, 9 железнодорожных составов, 2 железнодорожные станции, 26 складов, 12 топливных баков, 176 транспортных средств, 86 огневых точек, 11 прожекторов. Было вызвано 811 пожаров и 1092 мощных взрыва. Кроме того, окруженным советским войскам было сброшено 155 мешков с боеприпасами и продовольствием.
Невосполнимые боевые потери полка составили 23 человека и 28 самолетов. Несмотря на то, что пилоты погибли за линией фронта, ни один из них не считается пропавшим без вести. После войны комиссар полка Евдокия Яковлевна Рачкевич на деньги, собранные всем полком, объехала все места, где погибли летчики, и нашла могилы всех погибших.
Самой трагичной в истории полка стала ночь 1 августа 1943 года, когда было потеряно сразу четыре самолета. Немецкое командование, раздраженное постоянными ночными бомбардировками, перебросило в район действий полка группу ночных истребителей. Это стало полной неожиданностью для советских пилотов, которые не сразу поняли, почему вражеская зенитная артиллерия бездействует, но самолеты загорались один за другим. Когда стало ясно, что по ним стреляют ночные истребители Messerschmitt Bf.110, полеты были прекращены, но до этого немецкий летчик-ас, который только утром стал кавалером Рыцарского креста Железного креста, Йозеф Кочиок успел сгореть в воздухе вместе с экипажами трех советских бомбардировщиков, у которых не было парашютов. Еще один бомбардировщик был сбит зенитным огнем. В ту ночь погибли: Анна Высоцкая со штурманом Галиной Докутович, Евгения Крутова со штурманом Еленой Саликовой, Валентина Полунина со штурманом Глафирой Кашириной, Софья Рогова со штурманом Евгенией Сухоруковой.
Однако помимо боевых потерь были и другие. Так, 22 августа 1943 года начальник связи полка Валентина Ступина умерла от туберкулеза в госпитале. А 10 апреля 1943 года уже на аэродроме один самолет, приземляясь в темноте, упал прямо на другой, только что приземлившийся. В результате пилоты Полина Макагон и Лидия Свистунова погибли на месте, Юлия Пашкова скончалась от полученных травм в больнице. В живых осталась только одна пилот — Хиуаз Доспанова, получившая тяжелые травмы — у нее были сломаны ноги. Однако через несколько месяцев в больнице девушка вернулась к работе, хотя из-за неправильно сросшихся костей стала инвалидом 2-й группы. Экипажи также погибали до отправки на фронт в результате несчастных случаев во время тренировок.