(Статья недели. «ХиЖ» 2023 №9)
Большинство животных — чья-то потенциальная добыча. Избежать этой участи можно способами разной степени надежности: спасаться бегством — догонят, слиться с местностью — найдут, вырасти большим-пребольшим, как слон или носорог, — сожрут, пока маленький. Можно еще стать ядовитым и честно предупредить об этом бросающейся в глаза раскраской. В 1890 году британский зоолог Эдвард Пультон (Edward Poulton) назвал такую окраску апосематической, от древнегреческих слов apo «далекий» и sēma «сигнал». С тех пор минуло больше века, а апосематизм все еще продолжают исследовать.
Черная метка
Яркая окраска в мире животных — обычное дело. Многие особи привлекают таким образом полового партнера. Но предупреждающая окраска не просто яркая, она использует сочетание определенных цветов: желтого и черного или красного и черного, иногда с белыми пятнами. В мире насекомых, а мы сегодня говорим именно о них, так раскрашены кусачие осы и пчелы, горькие божьи коровки, ядовитые тропические бабочки и их личинки. И это явно не брачный наряд, потому что рабочие пчелы не плодятся и гусеницам еще рано думать о половом партнере.
Яркая окраска тем хороша, что заметна, а главное — разительно отличается от расцветки съедобной добычи. Хищники запоминают ее быстро и надолго. Эта особенность позволяет хищникам ориентироваться только на знакомое сочетание цветов, не принимая во внимание поведение и особенности движения жертвы или издаваемые ею звуки, чем и пользуются многие съедобные насекомые, надевая предупредительную окраску, на которую не имеют права. Например, безобидные мухи-журчалки притворяются осами. Такая форма мимикрии называется бейтсовской в честь описавшего ее британского натуралиста Генри Бейтса (1825–1892). Однако же многие хищники все-таки знают об обмане и оценивают потенциальную добычу комплексно.
В предупредительной окраске важны не только яркость, но и контрастные сочетания цветов. Токсичные насекомые обычно пятнистые или полосатые. Чтобы исследовать роль этих «черных меток», специалисты Хельсинского и Бристольского университетов изготовили из теста похожие на гусениц приманки — колбаски, окрашенные пищевыми красителями. Колбаски были черные, желтые, оливково-зеленые, а также черные с узкими желтыми полосами и желтые с черными полосами (полоса ýже основного фона). Зеленый сливается с фоном, черный, в общем, тоже плохо заметен, к тому же это частый компонент апосематической окраски.
С октября по март исследователи пришпиливали свои приманки к стеблям ежевики в окрестностях Бристоля так, чтобы листья их не загораживали, и спустя 24, 48, 72 и 96 часов проверяли «выживаемость» ложных гусениц. Если приманка исчезла или на ней остались следы птичьего клюва, гусеницу считали мертвой. Птицы поклевали 569 колбасок из 1050. Оказалось, что полосатые гусеницы выживают чаще однотонных, даже ярко-желтых. А желтых птицы склевывают не реже, чем черных. Следовательно, чередование контрастных цветов действительно важно.
Ученые обнаружили еще один интересный факт. Оказалось, что полосатость полосатости рознь. Менее заметные полосатые особи, черные с тонкими желтыми полосками, выживают значительно чаще, чем очень заметные желтые с черными полосами. А бросающиеся в глаза желтые гусеницы выживают даже чуть реже неприметных оливковых.
Принято считать, что чем гусеница заметнее, тем больше у нее шансов уцелеть, потому что птицы избегают явно выделяющейся добычи. Однако некоторая степень незаметности может быть полезна. В период, когда молодые птицы начинают охотиться, они тянут в клюв все без разбора, поэтому у ярких гусениц выше шансы быть склеванными. Есть и специализированные хищники, которые питаются токсичными насекомыми. Для них яркая окраска — подарок. Кроме того, некоторые хищники могут в случае крайней нужды потребить токсичную добычу, если она не смертельно ядовита. Например, голодные европейские скворцы Sturnus vulgari не брезгуют токсичными гусеницами. Разумеется, истощенные птицы не бросаются от голода на все подряд, а принимают во внимание степень вредоносности своей жертвы.
А вообще, большинство хищников умеют распознавать неподходящую добычу, даже когда она довольно скромно окрашена. Так птицы избегают прозрачных бабочек итомин (Ithomiini), которые встречаются в лесах тропической Америки. Эти бабочки накапливают вредные для печени пирролизидиновые алкалоиды. А у ядовитых ярких бабочек-геликонид довольно блеклые гусеницы. Они, правда, оснащены длинными, жесткими волосками, дурно пахнут и на вкус отвратительны. Такую гусеницу никто не ест.
Сгрудились малые
А как, кстати, возникает предупреждающая окраска? Менять скромный наряд на предупреждающий надо, во-первых, резко, а не постепенно, во-вторых — массово. Когда гусеница становится более заметной, но еще недостаточно пугающей, на нее будут чаще охотиться и быстро склюют немногих мутантных особей. Если насекомое приобретает апосематическую окраску скачком, то опять-таки при малом количестве мутантов птицы могут быстро их склевать и ничему не научатся, потому что других таких гусениц не останется.
Впрочем, велика вероятность, что на броскую новинку птицы вообще не польстятся. Хищники неохотно пробуют необычно выглядящую добычу, особенно яркую. Это явление называется «неофобия», своего рода диетический консерватизм у хищников. Но как только численность новых форм возрастает, неофобия исчезает. Ярких животных будут пробовать, а если они вкусные — есть.
Самый простой способ безболезненно перейти к апосематической окраске — скопировать уже существующий образец, знакомый местным хищникам. Общий внешний вид нескольких несъедобных жертв называется мюллеровской мимикрией в честь немецкого зоолога Фрица Мюллера (1822–1897), и вполне вероятно, что большинство апосематических видов эволюционировали по этому пути. Группы внешне схожих ядовитых видов достаточно многочисленны. Примером могут служить южноамериканские бабочки-геликониды. Исследователи установили, что вид Heliconius melpomene приобрел свой облик в подражание H. erato. Эти бабочки очень похожи, живут бок о бок, однако расы H. melpomene существенно моложе, чем H. erato.
Оба вида геликонид равно противны: поедая растения, они поглощают гликозиды, содержащие цианистую группу, из которых синтезируют цианиды. Но бывают ситуации, когда схожие виды содержат разные токсины, и это обстоятельство обескураживает хищника, поскольку он не уверен, чем именно плоха данная гусеница (а мы помним, что в некоторых случаях особо голодные птицы могут пренебречь слабой токсичностью или неприятным вкусом добычи). И это дополнительная выгода, которую жертвы извлекают из мюллеровской мимикрии.
Эффект апосематической окраски можно усилить, собравшись вместе. Многие ярко окрашенные гусеницы образуют большие скопления, которые бросаются в глаза, заметно ускоряют обучение хищника и уменьшают урон, который терпят гусеницы во время такого обучения. Распробовав одну личинку, птица улетает и прочих членов сообщества уже не трогает.
Специалисты Бристольского университета проанализировали информацию о 994 видах бабочек, относящихся к 991 роду и семи семействам, чтобы выяснить размеры и способ питания гусениц, их окраску, наличие внешней защиты (шипов или волосков). Изучив это филогенетическое древо, они пришли к выводу, что стадность гусениц возникала у бабочек неоднократно и независимо и, по-видимому, связана с возникновением предупреждающей окраски.
Затем ученые укрепили на искусственных листьях ярко окрашенные и незаметные модели гусениц, поодиночке или группами, и расположили эти приманки в окрестностях Бристоля. Это уже не колбаски из теста. Модель представляла собой мертвого мучного червя (личинку большого мучного хрущака), засунутого в бумажную трубочку, зеленоватую или полосатую так, что его голова и передние ноги торчали наружу. Такова участь мучных червей — их специально разводят на корм амфибиям, рептилиям и птицам. И птицы легко извлекали приманку, не клюя бумагу.
Как и следовало ожидать, скопление добычи привлекает внимание, и гусеницы с покровительственной окраской чаще выживали в одиночку, а гусеницы с предупреждающей окраской — в группе. Неброским гусеницам скапливаться невыгодно. Так вопрос о том, что первично — апосематизм или стадность, решился в пользу апосематизма.
На возникновение стадности влияет и размер тела гусениц. Если они очень крупные, то, сбившись в кучу, будут конкурировать за пищу и другие ресурсы. Одиночные апосематические виды в среднем крупнее, чем имеющие покровительственную окраску. Возможно, это связано с тем, что большим особям сложнее спрятаться и им выгоднее переходить к апосематизму.
Новый мир
Эксперименты бристольских исследователей, посвященные взаимодействию птиц и гусениц разной окраски и токсичности, не единственные и далеко не первые в этой области. В частности, в конце 1990-х годов интересный эксперимент поставили финские ученые Рауно Алатало и Иоханна Маппес (Rauno Alatalo, Jоhanna Mappes) из университета Ювяскюля. Они наловили синиц и поместили их в небывалый, черно-белый мир. В этом мире птицы учились избегать неприятной добычи. На белом листе бумаги с черными крестиками ученые расположили искусственных бабочек: обернули жиром кусочек ржаной соломы и прикрепили к нему белые бумажные крылья, тоже в крестиках. Получилась добыча, которая пытается слиться с фоном. Некоторых бабочек сделали несъедобными, пропитав их тела горьким хлорохином. И наконец, части горьких бабочек крылья украсили не крестиками, а черными квадратиками, и они на общем фоне резко выделялись. Получилось три группы бабочек: неброские съедобные, неброские несъедобные и несъедобные с апосематической окраской.
В этой комнате ученые оставляли на час голодную синицу. Для нее там не было ничего знакомого, окраска приманки ни с чем не ассоциировалась. Первым делом птицы накидывались на заметную добычу, но быстро разобрались, что трогать ее не стоит. Неприметных бабочек клевали примерно с одинаковой частотой, независимо от вкуса. Поэтому в первый день эксперимента наибольший урон понесли апосематические бабочки как самые заметные, а в последующие дни — бабочки с покровительственной окраской.
Если же приманку раскладывали небольшими группами, ситуация развивалась иначе. Обнаружив несъедобную бабочку, птичка теряла интерес ко всей кучке. В первый день синицы поклевали в основном съедобную приманку, так продолжалось и в последующие дни. Однако же апосематическую окраску птицы запомнили и группы заметных бабочек не трогали. Таким образом, агрегация сохраняет жизнь несъедобным бабочкам, даже не имеющим предупреждающей окраски.
Синицы быстро научились не трогать заметных бабочек, как поодиночке, так и в группах, и тогда ученые поставили второй эксперимент. Тем же птицам предлагали на выбор приманку такой же расцветки, но другой формы. В квадратный пакетик, помеченный крестиком, запечатали кусочек миндального ореха. Рядом положили пакетик с черным квадратиком, и начинка у него была горькая. Получился аналог мюллеровской мимикрии. Птицы дружно избегали квадратиков. Это значит, что новый сигнал синицы запомнили и ассоциируют с хинной горечью. Благодаря хорошей памяти хищников, новому виду, приобретшему уже известную апосематическую окраску, можно не собираться в группы. Мимикрия сохранит их поодиночке.
Кстати, исследователи поставили с другой группой синиц аналогичный эксперимент, в котором фоном служили квадратики, а бабочки с крестиками на крыльях на этом фоне резко выделялись. Результаты оказались такими же.
Растение в помощь
Хищнику нужно учиться узнавать предупреждающую окраску. У него должна возникнуть стойкая ассоциация между ней и неприятными ощущениями. В этом заинтересованы и хищник, и жертва. Но чтобы научиться, добычу придется попробовать, а это опасный момент для обоих. Жертва должна остаться целой: если птица, проглотив токсин, умрет, она ничему не научится, да и гусенице такой исход неприятен. Поэтому противная добыча принимает меры, чтобы попробовать ее было можно, а повредить нельзя.
Некоторые бабочки концентрируют алкалоиды в крыльях, мягкотелые гусеницы обычно хранят токсины под покровами или в специальных железах и, когда их трогают, немедленно выделяют горькую гемолимфу (эта жидкость заменяет беспозвоночным лимфу и кровь). Чтобы почувствовать неприятный вкус добычи, нет необходимости раскусывать насекомое. Это, кстати, не так просто сделать — у большинства неприятных на вкус бабочек очень эластичное тело, которое сопротивляется раздавливанию. О противном вкусе можно предупредить и сильным, отталкивающим запахом, как делают, например, некоторые вонючие жуки.
А откуда вообще у насекомых яд? Некоторые виды, например жуки-листоеды, синтезируют его сами из соединений, которые получают с пищей. Другие же просто накапливают ядовитые вещества растений, на которых кормятся. Токсичность насекомых, пользующихся заемными ядами, зависит от концентрации этих соединений в растении, на котором они провели ближайшие сутки. При этом насекомые научились растительные токсины связывать, так что сами от них не страдают.
Связывание токсина требует специализации, и между видами насекомых и ядовитых растений, которыми они питаются, существует корреляция. Бабочки Troidinae обычно кормятся на кирказоновых, бабочки-монархи Danaus plexippus питаются молочаями, геликониды Heliconiinae — страстоцветными, а итомины Ithomiinae — в основном растениями семейства пасленовых и апоциновых Apocynaceae (в этом семействе много лекарственных растений).
Все это означает, что на токсичных растениях сидят токсичные гусеницы и есть их не надо. Разумная птица, увидев такое растение, пролетит мимо, если только она умеет его отличать. А она умеет.
Есть такая бабочка — киноварная моль, она же медведица кровавая (Tyria jacobaeae), ее гусеницы питаются исключительно крестовником Senecio spp. Крестовник синтезирует пирролизидиновые алкалоиды, которые при достаточной концентрации могут вызывать отравление у людей и животных. Так растение защищается от травоядных, однако же гусеницы киноварной моли приспособились его есть.
Специалисты Бристолького университета под руководством профессора Иннеса Катхилла (Innes Cuthill) применили свой излюбленный прием — изготовили из мучных червей искусственных гусениц, оранжево-желтых с черными полоскам, как у медведицы, и оливково-коричневых, под цвет листьев, и разместили в городских парках и окрестностях Бристоля на листьях крестовника или ежевики. Ежевику выбрали в качестве альтернативного растения из-за ее внешней несхожести с крестовником (ярких желтых цветков у нее нет) и ее съедобности. Листьями ежевики лакомятся и беспозвоночные, и млекопитающие, хотя она и пытается обороняться от них шипами.
Оказалось, что опытные птицы склевывают гусениц с крестовника заметно реже, чем с ежевики, причем частота поедания безвредных гусениц почти так же мала, как и частота истребления токсичных медведиц. Птицы в данном случае ориентируются на растение, а не окраску добычи. Этому искусству нужно учиться. В период, когда из гнезд вылетают неопытные птицы, они не делают различий между ежевикой и крестовником, но быстро осваивают эту премудрость.
Птицы узнают крестовник по заметным желтым соцветиям. Если их оборвать, они крестовник не признают. Если соцветия крестовника прикрепить на ежевику, гусеницы на ней будут защищены так же хорошо, как и на цветущем крестовнике. Желтоватые бумажки, прикрепленные к растениям вместо цветков, птицу не обманут.
Исследователи показали, что хищники, отведав гусеницу с токсичного растения, впоследствии избегают любой добычи из того же места или с этого растения. Насекомые на таком растении надежно защищены без всякой предупреждающей окраски. Тем не менее у большинства такая окраска все же есть. Тому есть несколько объяснений. Не все растения-хозяева обладают явными отличительными признаками. Их внешний вид может измениться, если они отцветут или завянут. И наконец, гусеницы не всегда сидят на листьях. Объев одно растение, они переселяются на другое, и в пути их защищает только собственная окраска.
Растение пугает растение
Приметные соцветия крестовника — классический предупреждающий сигнал. Апосематическая окраска есть у многих растений, не только ядовитых. Даже колючие кактусы, алоэ и агавы окрашивают свои шипы в разные цвета и украшают листья и стебли белыми или цветными полосами. Но растениям угрожают не только животные, они страдают от растений-паразитов.
Бывают паразиты факультативные. Одни фотосинтезируют, но не упускают случая вытянуть минеральные вещества из корней хозяина. Другие используют хозяина как опору, чтобы по их стволам и ветвям вылезти к солнцу. А есть и облигатные паразитические растения. Они тоже бывают двух типов. Один тип — фотосинтезирующие паразиты, которые сосут воду, минеральные вещества, а иногда и органику из ветвей своего хозяина. Такова, например, омела белая. А есть и нефотосинтезирующие, такие как заразиха (Orobanche spp.), поражающая корни, и повилика (Cuscuta spp.), паразитирующая на побегах; все питание они получают от хозяина.
Многие паразитические растения чувствуют и выбирают своих хозяев — к одним приближаются, а от других отдаляются, подобно хищным животным, избегающим апосематической добычи. Лет тридцать назад сотрудница Оксфордского университета Коллин Келли (Colleen Kelly) привязывала стебли повилики на растения боярышника, которые получали разное количество азота. Если азота было достаточно, повилика обвивалась вокруг ветки боярышника. Если же азота не хватало, побег повилики уже спустя 30 минут начал отклоняться от ветки, а через три часа отогнулся почти на 90°. Вероятно, повилика ориентируется на какие-то летучие соединения.
Что может растение-хозяин противопоставить паразиту? У него есть две возможности. Одна из них заключается в том, чтобы выделять в окружающую среду как можно меньше сигналов, причем слабых, чтобы остаться незамеченными. Самый известный пример такой стратегии — защита от корневого паразита заразихи Orobanche. Растения-хозяева используют молекулы стриголактонов для общения со своими симбиотическими грибами, и крошечные семена паразита ориентируются на этот сигнал как признак близости корней хозяина. Следовательно, чем меньше стриголактонов выделяет растение, тем меньше у него шансов быть замеченным заразихой.
Второй способ — защита активная. Один из таких случаев описали испанские ученые под руководством профессора Кордовского университета Хессуса Йорина (Jesús Jorrín). Они исследовали прорастание семян заразихи вблизи корней подсолнечника Helianthus annuus. Семена проращивали на влажной бумаге или агаре, на который клали корни восприимчивого к заразихе подсолнечника сорта Агросур или устойчивого сорта Корте.
Подсолнечник синтезирует кумарины. Сорта, устойчивые к заразихе, синтезируют его в большем количестве, которое еще возрастает в ответ на инфекцию. Корни активно выделяют в среду кумарины скополин и аяпин, которые не дают семенам заразихи прорастать. В соседстве с корнями восприимчивого сорта всхожесть семян составляла около 45%, рядом с устойчивым сортом — всего 25%. И это несмотря на то, что экспериментаторы заранее индуцировали прорастание семян, обработав их аналогом стригола GR24. (Стригол — это стимулятор прорастания семян, который выделяют корни растения-жертвы.) На 7-й день полупрозрачные, бесцветные корешки проросших семян побурели и прекратили рост.
Исследователи также оценили всхожесть семян заразихи O. cernua в присутствии корней картофеля, табака и топинамбура, на которых этот вид не паразитирует, а также прорастание семян другого вида заразихи, не патогенного для подсолнечника O. ramose, в присутствии корней подсолнечника. Во всех этих случаях семена почти не прорастают, потому что незачем — хозяина рядом нет.
Если корни проростков подсолнечника заразить семенами O. cernua, паразит успешно заселяет восприимчивый сорт. На его корнях образуются мелкие бугорки, хорошо видные в бинокулярную лупу. К устойчивым корням корешок заразихи прикрепляется, но вскоре буреет и бугорков на подсолнечнике не образует. И все это благодаря кумаринам, которые подсолнечник синтезирует и выделяет в ответ на присутствие паразита.
Второй случай исследовали специалисты Пенсильванского университета под руководством профессора Консуэло Де Мораес (Consuelo De Moraes). Они обнаружили, что проростки повилики Cuscuta pentagona отклоняются от растений пшеницы, если она выделяет соединение-репеллент (Z)-3-гексенилацетат.
Ботаник из Университета Хайфы Симха Лев-Ядун (Simcha Lev-Yadun) расценивает оба эти случая как апосематические сигналы, которые растение-хозяин посылает паразиту. Чтобы определить сигнальную систему как апосематизм, должен быть сигнальщик (растение-хозяин), испускаемый им сигнал, приемник сигнала (растение — паразит) и реакция — отклонение в сторону, причем эта реакция должна приносить пользу обоим.
Апосематический сигнал всегда видоспецифичен и направлен на особь другого трофического уровня: жертва сигналит хищнику, растение — травоядному или паразиту. В последнем случае выигрыш для хозяина очевиден, и для растения-паразита также значителен, потому что предотвращает гибель проростков заразихи или позволяет растениям повилики не тратить энергию на рост в сторону неподходящего хозяина.
Так что если правильно пугать, много хорошего сделать можно.
Кандидат биологических наук
Н.Л. Резник
Купить номер или оформить подписку на «Химию и жизнь»: https://hij.ru/kiosk2024/
Благодарим за ваши «лайки», комментарии и подписку на наш канал
– Редакция «Химии и жизни»