Церковь в честь Воскресения Христова, каменная, построена в 1689 году по благословенной грамоте Всероссийского Патриарха Иоакима (Савёлова). Из монастырских дел, хранящихся в Московском Главном Архиве Министерства Иностранных Дел Российской Империи, видно, что церковь существовала ещё ранее в 1860 году (Челобитная 1680 г. Осташковского Воскресенского попа Артемия Иванова об освобождении его из под ведомства Селижарова монастыря игумена Евфимия, по причине разных чинимых ему притеснений).
В церкви 5 престолов; в холодной их три: в честь Воскресения Христова, Рождества Иоанна Крестителя и во имя преподобного Иосифа Волоцкого; в тёплой два: в честь Успения Божей Матери и Рождества Христова. При церкви имеется каменная часовня. Собор и церковь в честь Воскресения Христова обнесены общей оградой из чугунной решётки на каменном цоколе с тремя въездными готической архитектуры воротами. Особенности архитектуры отчасти те же, что и соборной, напр. подзоры; разница в том, что вместо ниши с священными изображениями, какие находятся в соборном храме, под сводом Воскресенского храма в полосках сделаны лепные изображения херувимов, цветов и валиков, расположенные в клетках;
а на фронтонах алебастровые вызолоченные изображения Всевидящего Ока в сиянии; на трибуне или предглавии по углам лепные виньетки, а посредине вызолоченные ангелы. Нынешний иконостас в главном храме резной отличной работы, сплошь вызолоченный червонным золотом, устроен в 1842 г. тщанием прихожанина первостатейного купца Степана Кондратьева Савина; резную работу производил резчик осташковский купец Николай Терентиев Глазухин; иконы писал осташковский живописец Иаков Михайлов Колокольников. При устройстве этого иконостаса местные иконы оставлены прежние; они, подобно соборным, писаны по всей вероятности известными осташковскими живописцами Потаповыми; все они, а равно и многие другие иконы, в разных местах храма находящиеся, обложены серебряными, по местам позлащенными, ризами. Главный престол - серебряный, устроен в 1864 г.
При этой церкви находится древнейшая из колоколен осташковских, как можно судить и по её архитектуре, и по времени строения самой церкви. Большой колокол в 500 пудов отлит осташковским мастером Свинкиным в 1847 г.
Утварью и ризницею церковь весьма достаточна.
К церкви принадлежат: а) каменный двухэтажный дом, поступивший в церковь в 1863 г. по завещанию мещанина Егора Суворова; внизу этого дома помещается диакон, а вверху живут постояльцы; б) каменная полулавка в гостином ряду, доставшаяся по завещанию купца И.Я. Линина; она по ветхости своей дохода не приносит. Приписной церкви нет, а есть каменная часовня во имя св. Животворящего креста Господня и с св. иконами, в окружности 5 сажен. Есть еще два каменных столба: один во имя Смоленской Божией Матери, а другой во имя Нерукотворенного Образа; оба крыты железом.
В Воскресенской церкви за 1735 год напротив имени бездворного 71-летнего старика Симона Трошнева, написано: "живёт в богадельне". Это благотворительное заведение состояло, конечно, при приходской Воскресенской церкви и устроено было по распоряжению властей Иосифовского Волоколамского монастыря, от которых была в зависимости и сама церковь. С 1772 года, со времени учреждения Осташкова городом, о Воскресенской богадельни уже не упоминается.
После учреждения в городе Дома Милосердия 28 августа 1893 года, для исполнения духовных потребностей, он был причислен к Воскресенской церкви.
С 1880 года церковным старостой состоит купец Василий Матвеевич Савин (родился 19 декабря 1854 года в Осташкове. Был членом Городской Управы 1889-1891 года.).
После революции Воскресенская церковь пострадала не меньше остальных. Срубили купола, полностью уничтожили фрески. В 1960-х гг. была уничтожена каменная часовня при храме, вместо неё построили дом для работника Горкома.
В 1980-е гг. была проведена частичная реставрация Воскресенской церкви, там же проходили концерты фестиваля «Музыкальные вечера на Селигере».
