После гибели пророка его честную главу тайно взяла Иоанна, жена домоправителя Хузы. Она положила её в сосуд и похоронила на Елеонской горе. Спустя много лет на этом месте стал строить церковь благочестивый вельможа по имени Иннокентий. Он и нашёл сосуд с главой Иоанна Крестителя. Это было первое обретение честной главы пророка. Перед своей смертью Иннокентий закопал сосуд с главой Иоанна там же, где нашёл его. Церковь пришла в запустение и через некоторое время была разрушена.
Второе обретение произошло в V веке - сам Иоанн Предтеча явился двум инокам и сказал им, где находится его глава. Иноки нашли святыню и продолжали свой путь. По дороге они встретили горшечника, познакомились с ним, попросили нести сосуд с честной главой. Горшечник не знал, что он несет и спокойно шёл. Но тут ему явился сам пророк Иоанн, сказал, что у него в руках и велел бежать от легкомысленных иноков. Горшечник так и сделал, главу пророка он хранил у себя дома, а перед смертью передал своей сестре.
Долгое время честная глава передавалась благочестивыми христианами друг другу, пока случайно не попала к еретику - священнику Евстафию. Он исцелял недужных с помощью святыни, а благодать приписывал ереси. Но его ложь быстро раскрылась, и Евстафий решил бежать. Главу Иоанна Крестителя он прикопал в пещере, рассчитывая потом вернуться за ней. Но Бог не допустил этого - в пещере поселились отшельники, которые потом основали монастырь. В 452 году настоятелю этого монастыря было открыто, где находится священная глава. Это событие стало праздноваться как второе обретение священной главы Иоанна Крестителя.
Святыня была перенесена в Емессу, а потом в Константинополь.