В начале 1996 г. в США была развернута программа JSF, имевшая целью разработку семейства относительно недорогих самолетов различного назначения с модульной конструкцией и высокой степенью унификации. Первоначально планировалось создание трех основных вариантов JSF: истребителя-бомбардировщика обычного взлета и посадки аэродромного базирования для ВВС США; штурмовика палубного базирования для ВМС США и штурмовика короткого взлета и вертикальной посадки для Корпуса морской пехоты США и Великобритании. В ходе конкурса периодически проводились контрольные предложения различных фирм по облику систем оружия, его производству, а также по планам разработки. После каждого рассмотрения проекты самолетов Х-32 и Х-35 претерпевали существенные изменения, что отражает главную цель этих рассмотрений — соответствие ТТТ и затрат.
На основе разработанных «Совместных оперативных требований» фирмы «Боинг» и «Локхид-Мартин» в декабре 1999 г. получили документ от МО США о полномасштабной разработке самолета. Обе фирмы в течение 2000 г. готовили свои предложения с учетом результатов летных испытаний самолетов Х-32 и Х-35. В результате рассмотрения этих предложений выбор был сделан в пользу фирмы «Локхид-Мартин» в качестве исполнителя разработки боевого самолета F-35. Самолет этой фирмы оказался боле совершенным «во многих областях, причем некоторые из них оказались ключевыми». Комиссия высказала пожелание о том, чтобы представители фирмы не разглашали детали финального брифинга, на котором с этой фирмой и ее подрядчиками был заключен контракт. О своей готовности закупить этот самолет заявили многие страны, причем не только входящие в НАТО. 15 июля 2002 г. МО США объявило о прекращении приема заявок на партнерское участие в программе ударного истребителя. В истории ВВС США данная программа стала самой дорогостоящей — более 200 млрд долл.
Главным требованием к самолету была сравнительно невысокая стоимость, т.е. выбор одноместной и однодвигательной конфигурации машины. Специальные исследования показали, что в современных условиях одно- или двухдвигательные самолеты имеют примерно равную боевую живучесть. В сочетании с меньшей стоимостью это и определило выбор однодвигательной схемы. Наиболее сложной технической проблемой стало удовлетворение противоречивых требований по обеспечению короткого взлета и вертикальной посадки (КВВП) и сверхзвуковой скорости полета. В США такая задача, применительно к серийному самолету, была поставлена впервые, что потребовало проведения большого объема исследований.
Самолет выполнен по нормальной схеме со среднерасположенным крылом и внешне напоминает истребитель F-22, также разработанный этой фирмой. Сходными являются боковые воздухозаборники, форма носовой части фюзеляжа, трапециевидное крыло и двухкилевое хвостовое оперение с наклоненными наружу килями. Стреловидность крыла и горизонтального оперения но передней кромке — около 35°, по задней кромке — около 15°. Кили имеют угол развала 25° и стреловидность 35°. Для снижения заметности в воздухозаборниках отсутствуют разделительные перегородки и устройства для слива пограничного слоя. Самолет имеет два отсека вооружения в нижней части фюзеляжа, каждый из которых имеет две створки.
Силовая установка самолета КВВП состоит из ТРДЦФ F119 и двухступенчатого подъемного вентилятора. ТРДДФ отличается от исходного двигателя увеличенным диаметром вентилятора и большими значениями степени двухконтурности, его сопло поворачивается с помощью шарнирного механизма. Подъемный вентилятор установлен за кабиной летчика, поэтому самолет КВВП внешне отличается небольшой выпуклостью на верхней поверхности фюзеляжа и укороченным фонарем кабины. Воздухозаборник и сопло в обычном полете закрываются створками. Кроме тяги вентилятора, вертикальная тяга создается путем отклонения сопла двигателя и двух сопел газодинамического управления, расположении в корневых частях крыла. При коротком взлете самолета КВВП сопло не отклоняется, и вертикальная тяга создается только подъемным вентилятором. Для увеличения расхода воздуха двигателя на режимах КВВП предусмотрен дополнительный воздухозаборник, расположенный на верхней поверхности фюзеляжа. На обычных самолетах вместо подъемного вентилятора устанавливается топливный бак.
Х-35 разработан в грех вариантах: ОВП аэродромного базирования (Х-35А), КВВП (Х-35В) и ОВП палубного базирования (Х-35С). Для проведения летных испытаний были построены два варианта: Х-35А и Х-35С.