Раньше на месте этой церкви располагалась Рыбная слобода, что дало название храму. Он является частью единого архитектурного ансамбля вместе с домом церковного причта. Каменный Рождественский храм был освящён в 1743 году. 12 мая 1763 года в Твери произошёл крупный пожар, во время которого в церкви сгорели несколько десятков человек, находившиеся внутри на богослужении. Храм вновь освятили в 1771 году, а через шесть лет был построен каменный дом причта...