В 1614 году после окончания Смуты у Могилы-кургана построили деревянную церковь Благовещения Пресвятой Богородицы. Она посвящалась памяти воинов, павших в сражениях с поляками. Каменный храм возведён в конце XVIII века, трёхъярусная колокольня построена в 1825 году. Богослужения в церкви продолжались даже в советское время. В ней хранились иконы и церковная утварь из других храмов города.
Благовещенская церковь — памятник архитектуры XVIII века. Здание построено в стиле барокко, колокольня — в классическом. Как у всех богородичных храмов, в её отделке присутствует лазурно-голубой цвет. Почитаемые святыни — список иконы «Никола Зарайский» в старинном окладе, хоругвь с иконой Благовещения, подаренная жителями Арзамаса в 1908 году к 300 годовщине Зарайской битвы.
Храм имел три престола. Главный, летний, освящён в честь Благовещения, зимний (тёплый) придел — во имя Святителя Николая Чудотворца, а третий — в честь великомученика Димитрия Солунского. Такое посвящение приделов напрямую связано с воинской славой места: и Николай Чудотворец, и Димитрий Солунский всегда почитались на Руси как покровители воинов и защитники от врагов.
Внутреннее убранство церкви отличалось благолепием. Стены и своды были расписаны сюжетами из Священного Писания и житий святых. Особенно почитался прихожанами богато украшенный пятиярусный иконостас в главном храме, резные царские врата которого являлись образцом искусства местных мастеров. Храм был не только духовным центром, но и хранителем памяти: на его стенах долгое время находились памятные доски с именами ратников, павших в сражениях под Зарайском.
Жизнь прихода была тесно переплетена с историей города. При церкви действовала приходская школа для детей горожан, а её клир неизменно пользовался уважением и авторитетом. В праздничные дни, особенно в престольный праздник Благовещения и на день памяти Николая Чудотворца, к храму стекались многочисленные паломники не только из уезда, но и из соседних губерний.
В ХХ веке храм разделил судьбу многих русских святынь, но избежал полного разорения. Он оставался одним из немногих действующих в регионе, став центром духовного сопротивления безбожию. Сюда, как в надежную крепость, свозились чудом сохранённые иконы из разрушенных окрестных церквей и часовен, что сделало его церковно-историческим хранилищем.
Сегодня Благовещенская церковь продолжает быть важным символом Зарайска. Регулярные богослужения, совершаемые в её стенах, поддерживают живую духовную традицию. Храм является объектом культурного наследия федерального значения и привлекает внимание не только верующих, но и историков, искусствоведов и всех, кому дорого прошлое России. Его лазурные купола, видные из разных точек города, служат напоминанием о вечных ценностях и непрерывности истории.