Красногорский Богородицкий монастырь основан в начале XVII века. Его основатель, Макарий Красногорский, принес в обитель список Владимирской иконы Божией Матери.
Вскоре после основания монастырь попал под покровительство ярославского купца Егора Третьяка (Лыткина). По его инициативе в 1629 году в обитель была перенесена Грузинская икона Божией Матери, после чего монастырь стал привлекать многочисленных богомольцев. Лыткин делал щедрые пожертвования: деньгами, церковной утварью и богослужебными книгами.
Фаворит царицы Софьи, Василий Васильевич Голицын, последовательно провёл здесь последние годы жизни и был погребён в Красногорском мужском монастыре на Красной Горке.
В 1920 году монастырь был разорён и закрыт; дальнейшая судьба многих церковных святынь остаётся неизвестной. В последующие десятилетия монастырские постройки использовались по разному назначению — от коммун и детских лагерей до психоневрологического интерната. В 2006 году часть зданий восстановили для туристического комплекса «Красная Горка», но вскоре после реставрации восстановленные корпуса пострадали от пожара.