Улица Жигарева в Твери была проведена в соответствии с планом застройки 1760-х годов в составе предместья и Мещанской слободы. Состояла из двух улиц. Первая улица проходила от Сретенского переулка до улицы Андрея Дементьева и называлась Прогонная, или Скотопрогонная, так как по ней прогоняли скот на пастбище и обратно. Вторая шла от улицы Андрея Дементьева и называлась Куклиновка, происхождение названия неизвестно.
Обе улицы, Прогонная и Куклиновка, были застроены одно- и двухэтажными домами, главным образом деревянными. Южная сторона Куклиновки восточнее улицы Салтыкова-Щедрина с 1845 года была застроена корпусами госпиталя.
В 1906 году согласно решению городской думы Прогонную улицу переименовали в Ландэзенскую в честь Эдуарда Ландэзена. Однако население не приняло этого переименования и продолжало называть улицу Прогонной, и в результате название Прогонная вновь стало употребляться официально. В 1919 году Прогонная улица была переименована советской властью в Коммунальную. С 1930 года для Куклиновки стало употребляться новое название — улица Кавалерийская.
В 1938 году Куклиновка была присоединена к Коммунальной улице. В 1940 году на южной её стороне были построены два четырёхэтажных кирпичных жилых дома.
В 1965 году улица получила современное название в честь Павла Жигарева, советского военачальника, Главного маршала авиации (1955). Главнокомандующего ВВС СССР (1941—1942, 1949—1957).
