Мессия Дюны продолжает историю Пола Атрейдеса, более известного - и внушающего страх - как человек, которого окрестили Муад'Дибом. Как Император Известной Вселенной, он обладает большей властью, чем когда-либо мог иметь один человек. Почитаемый фанатичными фрименами как религиозная икона, Пол сталкивается с враждебностью политических домов, которые он сместил, когда взошел на трон, и с заговором, осуществляемым в его собственной сфере влияния.
И даже когда Дом Атрейдесов начинает рушиться вокруг него из-за махинаций его врагов, настоящая угроза Полу исходит от его возлюбленной Чани и нерожденного наследника семейной династии...
Через двенадцать лет после событий, описанных в Дюне, Пауль Атрейдес правит как Император Известной Вселенной, следуя Джихаду Муад'Диба, который он развязал, приняв роль Махди у фрименов. Хотя Пол - самый могущественный император всех времен, по иронии судьбы он бессилен остановить смертоносные религиозные эксцессы созданного им джаггернаута.
Хотя погибло шестьдесят миллиардов человек, пророческие видения Пола указывают на то, что это далеко не худший возможный исход для человечества. Предвидение Пола открывает ему Золотой Путь, сложный и опасный путь в будущее, который в конечном итоге спасет человечество от застоя и вымирания. Однако Пол уклоняется от приверженности Золотому Пути, отказываясь жертвовать своей собственной мифологией и человечностью, ужесточая жестокую хватку над человечеством на протяжении тысячелетий.
Ситуация еще больше осложняется заговором могущественных кругов, которые надеются обратить вспять события, приведшие Дом Атридесов к трону, включая остатки смещенного Дома Коррино, Бене Джессерит, потерявших контроль над своим Квисатц Хадерахом, Космическую гильдию, которая теперь полностью обязана Полу, и Бене Тлейлакс.
Династия Атридесов нестабильна, потому что Пол не произвел на свет наследника. Чани, его любовница и наложница, тайно получает контрацептивы от принцессы Ирулан Коррино, жены Пола только по титулу. Хотя Пол знает об этом сценарии, он предвидел, что рождение его наследника приведет к смерти Чани, и он не хочет ее терять. Но его надежды оказываются под вопросом после того, как Чани переходит на древнюю фрименскую диету для зачатия и впоследствии забеременеет.
Участники заговора, намеревающиеся покончить с Империей Атридесов, преподносят Полу подарок, перед которым он не может устоять: Хейт, гхола Дункана Айдахо, его учителя детства и друга. Заговорщики надеются, что присутствие Хейта подорвет способность Пола править, заставив Пола усомниться в себе и в своей империи, которую он создал. Более того, принятие Полом дара ослабляет поддержку Пола среди свободных, которые считают тлейлаксу и их инструменты нечистыми. Кроме того, Бене Тлейлакс, создавшие гхолу, надеются, что это обеспечит им дополнительное понимание и контроль с помощью шпионских приказов, встроенных в его психику.
Еще больше усложняет ситуацию физическая зрелость могущественной сестры Пола, Алии, которая обнаруживает непреодолимое влечение к Хейту / Дункану. Алия и Хейт расследуют появление женского трупа недалеко от города; Хейт понимает, что тот факт, что никто не был объявлен пропавшим без вести, подразумевает заговор тлейлаксу, в котором женщина была заменена лицеделкой. Хейт также пользуется этой возможностью, чтобы украсть поцелуй у Алии. Она возмущена, но Хейт только смеется, говоря, что он не взял ничего больше, чем она предложила, в чем она признается самой себе наедине.
Пол требует встречи с Мохиам, которая боится, что ее убьют, но вместо этого обнаруживает, что Пол хочет заключить с ней сделку: Пол предлагает произвести ребенка путем искусственного оплодотворения в обмен на выживание Чани и ее ребенка. Мохиам, отчаявшаяся вернуть гены Атридесов для программы разведения Бене Гессерит, должна была нарушить табу батлерианского джихада на использование компьютеров. Более того, она понимает, что ни один ребенок, рожденный таким образом, не будет кандидатом на трон Золотого Льва, и что Бене Джессерит никогда не смогли бы признать существование такого ребенка, не рискуя своим положением в Империи. Она решает, что должна проконсультироваться со своими коллегами из Бене Гессерит на Валлахе IX.
Шесть недель спустя Чани осматривает врач и обнаруживает, что ее беременность осложнилась из-за введенных в ее организм контрацептивов. Понимая, что преступницей может быть только Ирулан, Чани хочет убить ее, но Пол предотвращает это. Она спрашивает, разумно ли Полу продолжать спарринги с Хейтом, и Пол отвечает, что тлейлаксанцы сделали его лучше, чем они могли себе представить, и что, возможно, удастся восстановить воспоминания Хейта как Дункана Айдахо. Полу неизвестно, что это именно план Тлейлаксу; восстановить воспоминания Хейта как Айдахо, таким образом выполнив давние технологические амбиции и доказав Полу, что они могут клонировать и вернуть ему Чани после того, как она умрет при родах, за высокую цену.
Дочь Отейма, одного из федайкинских коммандос Пола, просит Пола тайно навестить ее отца, и хотя Пол понимает, что ее заменила лицедейка, его пророческие видения показывают, что раскрытие этого приведет к будущему, которого он хотел бы избежать. Пол вынужден впустить фейс-танцовщицу после того, как она просит принять ее в дом Пола, хотя он и помещает ее под охрану. Затем он навещает Отейма.
Отхейм раскрывает доказательства заговора против Муад'Диба среди свободных, некоторые из которых с недоверием относятся к следованию за Атрейдесами, и отдает Полу своего слугу-тлейлаксу Биджаза, который, подобно записывающей машине, может запоминать лица, имена и детали. Пол неохотно соглашается, видя нити заговора тлейлаксу. Когда солдаты Пола атакуют заговорщиков, тлейлаксу приводят в действие каменный поджигатель, который уничтожает окрестности и ослепляет Пола. Пол способен продолжать руководить, приводя свои действия в точное соответствие с тем, что показывали ему его предыдущие видения оракула; двигаясь по своей жизни в ногу со своими предыдущими видениями, он может видеть даже малейшие детали окружающего мира. Недостатком этого является его неспособность изменить какую-либо часть своей судьбы, пока он хочет казаться зрячим.
Раскрытие заговора показывает, что Корба, первосвященник церкви Павла, находится среди врагов Павла, и пока Корба пытается отрицать это, убеждая наибов фрименов в своей невиновности, прибывает Пол, чтобы противостоять ему напрямую, и Корба попадает под стражу Стилгара.
Хейт допрашивает Биджаза, но гном, тайный Мастер Тлейлаксу, использует подброшенные слова-условности и насвистываемые мелодии, чтобы контролировать гхолу, и программирует Хейта предложить Полу сделку, когда Чани умрет: Биджаз предлагает возвращение Чани в качестве гхолы и надежду, что Дункан Айдахо может пробудиться, в обмен на то, что Пол пожертвует троном и отправится в изгнание. Неизвестное Хейту, это также активирует скрытое принуждение, которое при соответствующих обстоятельствах заставит его убить Пола. Хейт встречает Алию, которая передозировала себя спайсом в надежде усилить свои пророческие видения. Ее опасность вызывает бурную эмоциональную реакцию со стороны Дункана, и Алия понимает, что Дункан любит ее, факт, который признает гхола.
Появляются новости о том, что Чани умерла при родах двоих здоровых детей, Лето и Ганимы. Близнецы родились преждевременно из-за провидческого характера их отца и встречи Чани с эссенцией спайса во время беременности. Новость о рождении доставлена Полу, который предвидел рождение Ганимы, но не получил никакого предупреждения о возможном существовании Лето. Его реакция на смерть Чани вызывает навязчивые идеи в сознании Хейта, и он пытается убить Пола. Но, реагируя вопреки собственному программированию, тело Хейта вспоминает себя, и его генетическая память возвращается к сознанию, эффективно возвращая Дункана Айдахо к жизни. Пол не удивлен этим, он это предвидел.
По мере того, как Пол приближается к решающему моменту времени, в результате чего его пророческие видения рушатся и он полностью слепнет, он оказывается втянутым в смертельное противостояние. Скитейл, замаскированный под дочь Отейма, приставляет нож к шеям детей Пола. Он предлагает возродить Чани как гхолу в обмен на отречение Пола. Отказ от предложения приведет к убийству новорожденных детей Пола. Однако Пол использует сознательную точку зрения Лето через их родословную и, используя глаза своего сына, он может метнуть кинжал и убить Скитале.
Теперь, когда видения Пола исчезли, он ослеп и решает отправиться в пустыню в традициях фрименов, добиваясь верности фрименов своим детям, от которых Лето II унаследует мантию императора. Пол оставляет Алию регентом своих детей.
В конце романа Дункан исследует иронию в том, что смерть Пола и Чани позволила им одержать победу над своими врагами. Дункан понимает, что Пол избежал обожествления, уйдя в пустыню как мужчина, гарантировав при этом фрименам поддержку линии Атрейдесов. Стилгар прерывает Дункана, чтобы предложить ему пойти к обезумевшей Алии, и Дункан идет утешать ее. Стилгар сообщает, что он выполнил приказ Алии казнить Гая Хелен Мохиам, Эдрика, Корбу и "нескольких других". Поскольку ключевые участники заговора теперь мертвы, дети Пола остаются в кажущейся безопасности.