Покровская церковь располагается у северной оконечности восточного фрагмента Смоленской крепости (на городской стороне), в непосредственной близости от башни Веселуха. Храм стоит на одном из высоких холмов Смоленска, почти примыкая к пряслам крепостной стены. Благодаря своему месторасположению, он хорошо просматривается со всех панорамных площадок города (особенно со смотровой Смоленского Кафедрального Свято-Успенского собора) и играет важную роль в формировании силуэта застройки города.
В начале XVIIв. на месте нынешней каменной Покровской церкви была построена деревянная церковь в память о ранее существовавшем на месте башни Веселуха древнем Покровском монастыре. Деревянная церковь сгорела в 1746 г., после чего вновь была отстроена из дерева.
Сохранившийся до настоящего времени храм в честь Покрова Пресвятой Богородицы (Покровская церковь) с приделом во имя иконы Божией Матери «Живоносный Источник» был возведен на месте деревянной церкви в кон. XVIII вв., в 1789-1799 гг. на средства священника В. Брянцева Проект постройки, вероятнее всего, разработал архитектор М.Н. Слепнев.
Во время Отечественной войны 1812 года в храме были повреждены полы и окна, после чего он был отремонтирован и заново освящен в 1813 г. В 1837 г. храм был заново расписан. В период 1863-1868 гг. храм бы расширен - по проекту строительного инженера Смирницкого был удлинен объем трапезной и построена каменная двухъярусная колокольня (постройки были стилизованы по архитектурный стиль конца XVIIIв.).
Покровская церковь представляет собой образец культового объекта периода раннего классицизма. Невысокий двусветный четверик ее основания завершен восьмилотковым куполом с маленькой главкой на восьмигранном световом барабане. Прямоугольные объемы храмовой части и нижнего яруса колокольни объединены и заритмованы одноэтажной трапезной. Причем нижний ярус колокольни несколько шире, примерно равных друг другу по ширине храму и трапезной.
Объем колокольни доминирует в композиции. Ее цоколь и крыльцо сложены из белого камня и гранита. Верхний шестигранный ярус звона поставлен на более широкий тамбур над нижним ярусом. Членения фасадов отличаются графичностью и четкостью, характерными для раннего классицизма. Фасады четверика и высокого основания колокольни завершены треугольными фронтонами.
В 1930-е гг. православные христиане проводили около Покровской церкви тайные собрания для совершения литургии, оборудовав для этих целей небольшой катакомбный ход под башней Веселуха.
В период оккупации Смоленска в 1941-1943 гг. в Покровской церкви был пожар. В сер. XXв. вплотную к алтарной части храмового строения и юго-восточному фасаду колокольни были пристроены два двухэтажных однотипных здания. Так что на настоящий момент, это единый комплекс, состоящий из храма, колокольни, соединяющих их трапезной и еще двух построек, вписывающихся в общую композицию.
Покровская церковь, с прилегающими к ней строениями, 27 марта 1989 г. была передана епархии (входит в комплекс Соборного двора Успенского Кафедрального собора города Смоленска). Отреставрирована в 1989-1990 гг.
На настоящий момент, является действующим храмом. В зданиях комплекса строений Покровской церкви на текущей момент располагается также Смоленская Православная Духовная Семинария.
Здание храма является объектом культурного наследия регионального значения «Покровская церковь», 1789 г. (Смоленская область, город Смоленск, улица Тимирязева, дом 5).