Это один из старейших городов Словении. Свой первый расцвет он пережил во времена Римской империи, тогда в нём было даже больше жителей, чем сегодня.
В 5-6 веке город был разрушен, на эту территорию пришли славяне и воссоздали его. Это первый внутренний город Словении, получивший свой статус еще в 13 веке. В средние века город вновь процветал, имел развитую торговлю и судебную систему, а также был хорошо укреплен, что даже туркам город так и не удалось захватить.
В 16 веке в город и замок были приглашены итальянские строители, которые укрепили городские стены и соединили их с замком, так Птуй защищался от нападений. В 17 веке город пережил несколько пожаров, развитие города на некоторое время остановилось.
19 век принес в Птуй первое электричество и первый автомобиль. Это также привело к первым трениям между словенским и немецкоязычным населением, которое в основном было австрийцами. В годы Первой мировой войны, между двумя войнами, и особенно во время Второй мировой войны, ситуация