Осенью 1937 году, в областной газете «Красный Север» была опубликована заметка, в которой вологодских школьников приглашали на кукольный спектакль «Гусенок» по пьесе Н. Гернет. Куклы из нашего первого спектакля сохранились и встречают зрителей в фойе.
Основателем театра стал Ананий Бадаев. Сегодня его имя носит региональная профессиональная актерская премия за лучшую роль в кукольном спектакле. В годы Великой Отечественной войны, вологодские кукольники в составе актерских бригад работали на передовой Северного фронта.
В 1966 году театр получил свое здание, церковь XVIII века, которая после реконструкции стала напоминать сказочный теремок, за что и прозвали горожане театр кукол « Теремком».
В 1968 году в театр пришел молодой, талантливый выпускник Ленинградского института культуры, Александр Вадимович Волотовский и с тех пор его творческая судьба по прежнему неразрывно связана с вологодским театром кукол. С 1968 по 1977 и с 1982 по 1998 годы Александр Вадимович был главным режиссером театра. В 1988 году был удостоен звания Заслуженного работника культуры.
В репертуаре театра более 40 названий. Есть спектакли для самых маленьких зрителей, спектакли для дошкольников, школьников и для семейного просмотра. Отдельное место занимает вечерний репертуар. Старшее поколение зрителей помнит первые спектакли для взрослых «Чертова мельница», 1969 г. (режиссер – А. Волотовский), постановку по пьесе Ж. Ануя «Жаворонок», 1976 г. (режиссер – И. Игнатьев). Но избавиться от стереотипа «театр кукол- только для детей» - оказалось не так просто. Немалую роль сыграло открытие в 2004 году Малой сцены Вологодского театра кукол. Проект, реализованный, в то время пришедшей на должность директора Еленой Бухариной, был задуман, как экспериментальная сценическая площадка. С этого момента можно говорить о формировании постоянного вечернего репертуара.
Первой стала комедия-водевиль «Ханума» (режиссер – Я. Мер); мировую классику представляет спектакль по комедии Шекспира «Как вам это понравится» (режиссер – Х. Арсенова), ставший «Лучшим спектаклем в театре кукол» на III Всероссийском фестивале «Волжские театральные сезоны» (2016 г.), а также Лауреатом в номинациях «Лучшая работа режиссера» и «Лучший актерский дуэт» III Международного Фестиваля «В гостях у Мойдыся» (2017 г.), недавняя премьера театра - спектакль «Наводнение» (режиссер - А. Коонен); На Большой сцене театра идут вечерние спектакли: CONCERTO GROSSO или Веселая феерия с куклами наперевес (режиссер - А.Борок); легендарный спектакль «Кармен» (реж. - Б.Константинов) - лауреат Национальной театральной премии «Золотая маска», обладатель Гран-При Международного фестиваля театров для детей в городе Суботица (Сербия, 2013 г.). спектакль «Повесть о Дионисии – иконнике» (режиссер – О.Жюгжда) - Лауреат государственной молодежной премии Вологодской области, обладатель Гран-При Международного фестиваля театров для детей в городе Суботица (Сербия, 2017 г.), мюзикл «Удачи, Марк!».
Но, конечно, главными зрителями театра были и остаются дети. Репертуарная политика театра строится, исходя из интересов и потребностей зрительской аудитории разного возраста, и направлена на духовное и эстетическое развитие личности. Основывается репертуар на принципах популяризации русской народной сказки, произведений мировой классики, культурного наследия как нашей страны, так и Вологодского региона.
Театр является обладателем главной Национальной театральной премии «Золотая маска» (спектакль «Кармен»), лауреатом премии «Лучший актерский ансамбль» всемирного фестиваля театров кукол за спектакль "Сказка о попе и о работнике его Балде" в городе Ченгду (Китай), который проходил в рамках XXI Конгресса Международной организации кукольников (UNIMA), дважды победителем Международного фестиваля театров для детей в Суботице (Сербия), (спектакль «Кармен» - 2013, спектакль «Повесть о Дионисии-иконнике» - 2017 г.); лауреатом престижного Международного фестиваля театров кукол PIF в Загребе (Хорватия) за спектакль «Кармен» и многих других наград, полученных вологодскими кукольниками на различных Международных фестивалях, как в России, так и за рубежом. В 2018 году театру была присуждена премия Правительства РФ имени Федора Волкова за вклад в развитие театрального искусства Российской Федерации. В 2019 - Благодарность Председателя Совета Федерации Федерального Собрания Российской Федерации за большой вклад в развитие российского театрального искусства и воспитание подрастающего поколения.
Находится театр по адресу: улица Ленина, дом 21.
