Точная дата постройки храма неизвестна. Исследователи полагают, что его возвели в X веке, а в строительстве использовали элементы еще более древнего культового здания VI века. Среди них — византийский обожженный кирпич, резные колонны из греческого мрамора с голубыми прожилками и каменные перекрытия. В стенах обнаружили амфоры VIII века, они служили голосниками — усиливали звук и устраняли эхо.
В XIII–XV веках, когда Керчь стала генуэзской колонией, в храме появились итальянские фрески. Часть из них погибла во времена Крымского ханства: власти отдали здание под мечеть, и рабочие выскоблили и замазали лики святых.
Достраивать храм начали в XIX веке. В 1801 году возвели западный придел, а в 1845-м — двухъярусную колокольню и северный притвор в неовизантийском стиле. Когда копали фундамент, обнаружили погребальные стелы V века до н. э. Камни вмонтировали в южную стену храма.
В советское время в храме находился Керченский лапидарий — коллекция археологических находок античных времен. А в наши дни здесь снова проходят богослужения.
Подробнее о храме Святого Иоанна Предтечи в Керчи.