Впоследствии, после реформ V века до н. э. за ареопагом были оставлены функции высшего уголовного и религиозного суда. Демократические лидеры Эфиальт и Перикл фактически свели функции ареопага к судебному органу, окруженному религиозным ореолом, однако не имеющему силы в политической области.
На ареопаге проходили суды только по делам, связанным с убийствами. Так как судьи не хотели находиться с убийцами под одной крышей, этот уголовный суд проходил на открытом месте.
У подошвы холма Ареопаг в древности пробивались источники. В начале VI века до н. э. греки построили на этом месте, на юго-востоке древней агоры, Эннеакрунос ("девятиструйный") – дом с фонтаном, городской источник воды. Руины Эннеакруноса можно увидеть на агоре и сейчас. Так как вокруг скалы всегда было людно, с нее часто выступали, как с трибуны, разные философы, политики и проповедники.
Такие критики демократии, как Исократ, идеализировали прошлое ареопага, однако политику, которую проводил ареопаг на протяжении IV века до н. э., можно охарактеризовать скорее как компромиссную. Когда во второй половине IV века до н. э. Македония стала играть доминирующую роль в Греции, ареопаг, и не без основания, подвергался обвинениям в сотрудничестве с македонскими правителями. После битвы при Херонее (338 год до н. э.), в которой царь Македонии Филипп II разгромил объединенные греческие силы, ареопаг прекратил сопротивление. Позже, под давлением Александра Македонского, ареопаг вынес обвинительный приговор Демосфену, противнику македонского господства в Греции, по делу о получении взятки от Гарпала, македонского вельможи, который похитил сокровища македонского государства и просил Афины о предоставлении убежища.
В эпоху римского господства ареопаг вновь приобрел значение высшего городского органа и просуществовал, по крайней мере, до IV века н. э.
Самая знаменитая речь, когда-либо произнесенная отсюда – безусловно, проповедь апостола Павла к язычникам – афинянам. Результатом стало обращение в новую веру первого представителя языческого афинского истеблишмента – судьи ареопага Дионисия. Именем Дионисия Ареопагита, святого покровителя Афин, названа улица, идущая вдоль южного склона Акрополя. Греческий текст проповеди, высеченный на бронзовой доске, привинчен к скале.
