Наследник и преемник невыдающегося Василия II родился 22 января 1440 года. По святцам это был день памяти апостола Тимофея, и «прямое», то есть крестильное имя княжича было Тимофей. По древней традиции получил он и еще одного небесного покровителя, Иоанна Златоуста, в честь которого был наречен Иваном. Под этим вторым именем он и остался в истории. Мать Тимофея-Ивана, Мария Ярославна, происходила из серпуховской ветви московского княжеского дома. Мальчик был на четверть литовцем, правнуком великого Витовта.
До зрелых лет дожили еще пятеро детей Василия II: Юрий Молодой, Андрей Большой, Борис, Андрей Меньшой и Анна.
В жизни всякого монарха семейное и государственное переплетены, родственные и брачные связи не бывают частным делом, а у Ивана III государственный интерес находился на первом месте и, похоже, всегда брал верх над личными чувствами – в этом он выгодно отличался от многих последующих российских властителей. Иван Васильевич никогда не был просто семьянином – мужем, братом, отцом, дедом; он был государственным семьянином. Мы должны всё время об этом помнить, оценивая его поступки по отношению к родственникам и, в особенности, к родным братьям, с которыми Иван, если того требовала государственная необходимость, обращался как с врагами.
Детство княжича было тревожным.
Ему было всего пять лет, когда неосторожный Василий Васильевич угодил в татарский плен, едва не погубив Московское княжество. В следующем году настали еще более бурные времена. Вернувшийся из плена великий князь был свергнут с престола кузеном Дмитрием Шемякой, ослеплен и заключен в темницу. Маленького наследника было увезли, но потом выдали врагам, и он разделил с отцом заточение. Затем свергнутого Василия, получившего за незрячесть прозвище «Темный», вместе с семьей отправили княжить в захолустную Вологду, где слепец начал готовиться к новой гражданской войне. Чтобы заручиться поддержкой тверского князя Бориса Александровича, он пообещал женить семилетнего Ивана на тверской княжне Марии, которая была еще младше.
Вскоре после возвращения на престол слепой Василий провозгласил маленького сына соправителем, так что Иван титуловался великим князем начиная с 1449 года. Трудно сказать, с какого возраста его стали привлекать к обсуждению государственных дел, но произошло это очень рано. Уже в двенадцать лет он участвовал в военной экспедиции (против Шемяки); вернувшись из похода, Иван женился на Марии Борисовне – то есть формально стал взрослым.