Ныне существующий храм возведен в 1904 году по проекту К. М. Быковского на средства российских благотворителей братьев Бахрушиных.
Стоит сказать несколько слов о красоте данной постройки: в нарядной торжественной архитектуре храма композиционные приемы классицизма сочетаются с ренессансными мотивами убранства. Современники восхищались его великолепной отделкой и благолепием. Данный эффект восхищения, также можно ощутить и сейчас, ведь этот огромный храм вмещает до тысячи человек!
Немного предыстории храма: Первый храм в честь Усекновения Главы Иоанна Предтечи сооружен в 13 веке на могиле первых жертв Батыева нашествия - зарайского князя Феодора, его супруги Евпраксии и сына их Иоана. В середине 16 века при царе Иване Грозном возвели новый Иоанно-Предтеченский храм, «что под колоколами», который находился несколько восточнее нынешнего храма. А в 1525 году он значится уже каменным. В 1740-х годах ветхую церковь разобрали, и воздвигли новый храм, сень-шатер над погребением князей оказались вне храма. Позже над гробами зарайских князей был поставлен памятник, который имел вид трех гробов на каменной площадке с тремя каменными восьмиконечными крестами. А уже в 1822 году был освящен новый храм с приделами Петропавловским и Владимирским. К его алтарной стене примыкала колокольня, под которой прежде находилась трапеза прежней Предтеченской церкви.
А для тех, кто не равнодушен к семье и творчеству Ф. М. Достоевского - в храме хранятся останки Марии Федоровны Достоевской. Останки будут храниться в храме до момента окончательного восстановления могилы ее супруга, Михаила Андреевича Достоевского. Точное место его захоронения было утеряно в середине прошлого века. В настоящее время на приблизительном месте погребения установлен кенотаф.