Родился в Рочестере, штат Нью-Йорк. Его отец умер в разгар Великой депрессии, а мать осталась практически без средств к существованию с двумя детьми на руках
Рисованием увлёкся ещё во время учёбы в школе, в это же время стал постоянным читателем журналов фантастики. В 1935 году он послал несколько своих работ в журнал «Weird Tales», они были немедленно приняты редактором Фэрнсуортом Райтом и опубликованы.
Благодаря великолепной графической технике Финлэй за несколько лет стал самым популярным американским художником-графиком из тех, работы которых публиковались в журналах фантастики.
Техника Финлэя была основана не на привычных для того времени линии и штрихе, а на точке; это придавало его иллюстрациям прозрачность, легкость, объём, воздух. В то же время, такая техника требовала большой тщательности и большого труда, поэтому никак не могла стать массовой — обычно журналам требовалось сделать иллюстрации быстро, а не высокохудожественно.
Во время Второй мировой войны Финлэй был призван на флот и служил на Тихом океане. После демобилизации он возобновил сотрудничество с журналами, которые по-прежнему с готовностью публиковали его иллюстрации.
В 1953 году он стал первым и последним лауреатом премии «Хьюго» по номинации «Внутренняя иллюстрация».
Верджил Финлэй отслужил во флоте во время Второй мировой, что прибавило ему всенародной любви и уважения. Из любимого всеми иллюстратора он превратился в культовую фигуру.
Но конец его жизни все же оказался безрадостным: эпоха журнальной фантастики (и sci-fi в целом) уходила, талант Верджила оказался не востребован, и ему пришлось переключиться на оформление астрологических журналов и обложек фантастических книг.
Он умер в 1971 году в 56 лет от рака, немного не дожив до нового бума фантастики — волны фэнтези.