Готэм-Сити, 1981 год . В городе бастуют коммунальные службы, царит безработица. Комик-неудачник по имени Артур Флек живёт со своей больной матерью Пенни. Он работает клоуном в небольшом агентстве развлечений и мечтает о карьере стендап-комика . Его кумиром является популярный телеведущий Мюррей Франклин, чьё вечернее шоу Артур с матерью смотрят каждый день. Неудавшийся комик даже представляет, как хорошо бы могла сложиться их встреча в реальности. Кроме того, Артур страдает от неврологического расстройства, которое заставляет его смеяться в напряжённых ситуациях, что требует приёма сильнодействующих препаратов, выдаваемых по рецептам от сотрудницы социальной службы. После того, как банда хулиганов нападает на него в переулке, коллега Артура Рэндалл даёт ему револьвер в качестве средства самообороны. Однажды Артур приглашает соседку, мать-одиночку Софи, на своё комедийное выступление в маленьком клубе, после чего они начинают встречаться.
Артур в клоунском наряде танцует в туалете после тройного убийства в метро. По словам режиссёра Тодда Филлипса, именно здесь родился тот самый Джокер
Во время представления в детской больнице револьвер Артура случайно выпадает из его кармана на глазах у маленьких зрителей. Об этом узнают в агентстве и Артура увольняют, а Рэндалл лжёт начальству, что Артур пытался купить у него оружие. В метро, всё еще в гриме клоуна, главный герой становится свидетелем того, как трое пьяных мужчин пристают к девушке. У Артура начинается внезапный приступ смеха, переключивший внимание троицы. Воспользовавшись моментом, девушка покидает вагон, а хулиганы начинают издеваться и избивать Артура. В итоге тот не выдерживает, достаёт револьвер, убивает двоих и ранит третьего, который пытается бежать. Но Артур настигает его на станции и тоже убивает. Кандидат в мэры Готэма, миллиардер Томас Уэйн , осуждает это преступление: оказывается, убитые были менеджерами его корпорации. Уэйн называет тех, кто завидует более успешным людям, «клоунами», и его слова приводят к массовым протестам. Протестующие надевают маски клоунов, одобряя убийство этой зажравшейся троицы. Тем временем из-за кризиса город сокращает финансирование программ социального обеспечения, оставляя Артура без необходимого ему лекарства.
Комедийное шоу Артура не пользуется успехом: исполнять шутки ему мешает неконтролируемый смех. Популярный ведущий вечернего ток-шоу Мюррей Франклин в своей телепередаче высмеивает Артура, показывая фрагмент его выступления, и издевательски называет Артура «джокером». Тем временем Артуру удаётся прочитать письмо, написанное его матерью, которое она попросила отправить Томасу Уэйну. Из письма следует, что Артур — незаконнорождённый сын Томаса Уэйна. Артур ругает мать за сокрытие правды. Он направляется в Уэйн-Мэнор для встречи с Уэйном и разговаривает там с маленьким сыном Томаса, Брюсом . Разговор прерывает дворецкий Уэйнов Альфред Пенниуорт . Артур просит его о встрече со своим отцом, но дворецкий утверждает, что Пенни психически больна и всё выдумала. После этих слов Артур нападает на Альфреда и убегает. После визита двух детективов из полиции Готэма, расследующих причастность Артура к убийствам в поезде, у матери Артура Пенни случается инсульт, с которым она попадает в городскую больницу; там её навещают Артур и Софи.
Под видом представителя обслуживающего персонала Артур проникает в здание Уэйн-Холл, встречается там с Томасом Уэйном, и тот подтверждает версию дворецкого, что Пенни бредит, а Артур на самом деле даже не её родной сын. Пытаясь установить истину, Артур приходит в больницу Аркхем , уговаривает клерка из регистратуры отдать ему личное дело матери, а после отказа просто забирает документы и убегает. Из этих документов выясняется, что Пенни усыновила Артура и позволяла своему сожителю жестоко его избивать, что однажды закончилось серьёзной травмой головы (ранее Пенни уверяла Артура, что Томас Уэйн использовал свое влияние, чтобы сфальсифицировать усыновление, а её отправить в лечебницу, запутав тем самым его родословную). Затем Артур без предупреждения появляется в квартире Софи. Испуганная соседка просит его уйти; в этот момент становится ясно, что их предыдущие встречи были лишь фантазиями Артура. Он уходит, направляется в больницу к Пенни и убивает её.
На волне неожиданной популярности кадров выступления Артура, которые вызвали неожиданный интерес у телезрителей, его приглашают выступить на шоу Мюррея. Неудачливый комик принимает приглашение, собираясь той же ночью совершить самоубийство в прямом эфире шоу. Во время подготовки к выступлению к нему приходят бывшие сослуживцы Гэри и Рэндалл. Рэндалл выражает соболезнования Артуру в связи со смертью матери, параллельно пытаясь договориться относительно револьвера. Артур жестоко убивает Рэндалла, но оставляет в живых Гэри как единственного из работников фирмы, кто всегда относился к нему хорошо. По пути в студию в поезде подземки, заполненном демонстрантами-клоунами, Артура преследуют два детектива. Один из них непреднамеренно стреляет в протестующих, начинаются беспорядки, и Артур уходит, пользуясь возникшим хаосом.
Перед началом шоу Мюррей тепло общается с Артуром, а тот просит ведущего, чтобы он представил его как Джокера. И вот Артур появляется в прямом эфире, осуществив мечту всей своей жизни; он начинает рассказывать несмешные шутки, а затем признаётся, что тех людей в поезде убил он и нисколько не раскаивается, потому что общество того заслуживает. Мюррей вступает с Артуром в дискуссию, но тот обвиняет ведущего в том, что он над ним издевается, и вместо заранее спланированного суицида убивает из револьвера самого ведущего, а затем обращается к телезрителям со словами из слогана шоу: «Такова жизнь». Полиция арестовывает Артура, зрители в панике покидают студию, а на улице вспыхивают беспорядки.
Уэйн с женой и сыном, выходя из кинотеатра, пробираются по неспокойным улицам Готэма. Они сворачивают в тихий переулок, но там их настигаетодин из протестующих в маске клоуна . Он убивает Томаса и его жену Марту, оставив в живых Брюса ..
"
Один из протестующих врезается в полицейскую машину, перевозившую Артура, которого протестующие вытаскивают из машины и укладывают на капот. Артур-Джокер поднимается под крики толпы, замечает, что у него из носа идёт кровь, этой кровью он рисует на своём лице улыбку, после чего поворачивается к протестующим и кружится в ликующем танце. Наконец-то Джокер становится в глазах толпы героем и получает то признание, которого так желал всю свою жизнь.
В конце фильма Артур, помещённый в палату лечебницы Аркхем, громко смеётся. Женщина-психиатр спрашивает его, почему он это делает. Артур отвечает, что она всё равно не сможет его понять, выходит в коридор и убегает от преследующих его санитаров, оставляя на полу кровавые следы.