Музей «Дом Иконы и Живописи имени С.П. Рябушинского» был открыт 18 сентября 2009 года по инициативе коллекционера и мецената Игоря Возякова.
Коллекция древнерусского искусства и западноевропейской живописи И.В. Возякова стала основой собрания Музея.
С 2009-го по 2013 годы музей занимал особняк на улице Спиридоновка. В настоящее время музей находится на реконструкции.
Первоначально музей носил название «Дом Иконы». В 2012 году музею было присвоено имя коллекционера икон и предпринимателя начала XX-го века Степана Павловича Рябушинского.
Открытию Музея предшествовал широко обсуждаемый в прессе проект Игоря Возякова по возвращению из-за границы хоругвей (выносных икон) перед которыми, предположительно, молились Император Николай II и Императрица Елизавета Федоровна. Иконы составляли убранство Феодоровского Государева собора в Царском Селе. В начале 30-х годов XX- го века cобор был закрыт. Часть храмового имущества была передана в музеи Ленинграда, часть продана на европейских аукционах, проводимых чиновниками всесоюзной организации «Антиквариат». Судя по всему, бесценные реликвии были проданы за границу. Их след был утерян больше чем на 70 лет. В начале двадцать первого века хоругви были обнаружены в коллекции одного из европейских собирателей.
За несколько дней до открытия Игорь Возяков привез иконы «Богоматерь Казанская» и «СвятойБлаговерный Князь Александр Невский» из Голландии в Россию. Сумма сделки не разглашается.
Хоругви стали частью экспозиции Музея.