10 апреля 1935 года Президиум Курского облисполкома Совета рабочих, крестьянских и красноармейских депутатов принял постановление об организации картинной галереи, подчиненной Наркомпросу. Около 200 работ (живопись и графика западноевропейской и русской школы) передали из Губернского краеведческого музея. Экспозицию решили разместить в Сергиево-Казанском соборе, его интерьеры перегородили щитами, и 12 сентября всё было готово для посетителей. До июня 1941 года все выставки и занятия изостудий устраивались в этих залах.
В период Великой Отечественной войны часть собрания галереи была эвакуирована в Уфу. Оставшееся до времени сохранялось замурованным в тайнике. Чтобы уберечь работы старых мастеров от случайного уничтожения или разграбления осенью 1941 года, их вынули из тайника и разместили в залах краеведческого музея. Таким образом, в годы войны художественные коллекции двух музеев были вновь соединены и «новый порядок», ненадолго установленный оккупационными властями, сам обеспечивал их сохранность.
После войны галерея переехала в более удобное здание – особняк купцов Пузановых на улице Советской (бывшей Ртищевской). Сейчас в этом здании размещаются фонды галереи и реставрационная мастерская.
С 1980 г. все выставки проходят в небольшом приспособленном помещении на ул. Радищева, 85.
Почему Курская картинная галерея носит гордое имя А. А. Дейнеки читайте в следующих публикациях.