Эволюция продвинулась настолько, что звери восприняли самые передовые человеческие ценности западного образца (сами люди во вселенной «Зверополиса» отсутствуют): хищники не пожирают травоядных и прочих грызунов, а те совершенно не тревожатся соседству клыкастых и когтистых сограждан. Не тревожатся – но слегка побаиваются, против генетики все-таки не попрешь. Юной крольчихе Джуди Хопс удается реализовать мечту своего детства. Она с отличием оканчивает полицейскую академию и получает назначение в столицу.
Зверополис – огромный город, населенный животными. Он разделен на несколько районов, соответствующих основным климатическим зонам: джунглям, тундре, саванне. Отдельные места для проживания выделены мелким животным для того, чтобы их не растоптали звери покрупней.
Джуди становится первым в истории кроликом-полицейским. Ее коллеги – исключительно крупные и мощные звери: слоны, носороги, тигры, львы, медведи. Поэтому начальник полиции капитан Буйволсон (грубиян и сексист) не в восторге от назначения к нему крольчихи. Он отправляет ее клеить штрафные квитанции на стекла автомобилей, чьи хозяева просрочили плату за парковку. Джуди в первый же день работы знакомится с Ником Уайлдом – хитрецом и пройдохой. А еще она вызывает гнев начальства, пустившись в погоню за жуликом Хорьковицем, для чего ей пришлось прекратить на время исполнение «штрафных» обязанностей. Во время этой погони Джуди спасает от гибели в результате несчастного случая одну крошечную зверушку (порода арктическая бурозубка, родня нашей выхухоли).
Разгневанный Буйволсон хочет уволить Джуди, но ей удается получить последний шанс: расследовать дело об исчезновении мистера Выдрингтона. Безнадежный «глухарь» должен быть раскрыт за два дня. Джуди не отчаивается. Она обзаводится партнером. Им становится лис Ник (небольшой шантаж по поводу злостного уклонения от уплаты налогов – и мошенник превращается в слугу закона).
В ходе расследования партнеры попадают в лапы мафии из Тундротауна. Их судьбу должен решить мистер Биг, главный босс, крестный отец, которому беспрекословно повинуются огромные белые медведи. По происхождению мистер Биг – арктическая бурозубка. Его дочурка узнает в Джуди свою спасительницу, и мафиози из палачей превращаются в надежных помощников отважной парочки.
Выясняется, что в городе в последнее время пропадают граждане хищной национальности. Всего таких пропавших уже 14, их безуспешно ищут подчиненные Буйволсона. Обнаруживают бедняг Джуди и Ник. Оказывается, их держит в клетках мэр города – Леодор Златогрив. Хищники почему-то озверели, утратили цивилизованный облик и мечутся по клеткам, снедаемые желанием по примеру далеких предков отведать свежей крови своих травоядных и зерногрызущих сограждан. Охраняют озверевших волки, которых в Зверополисе иногда называли ночными горлодерками, поскольку те имеют обыкновение выть на луну.
Дело раскрыто, Джуди становится настоящей героиней. Мэра отправляют в отставку, его место занимает вице-мэр мисс Барашкис. Но в обществе намечается зверасовый раскол: травоядные и грызуны подозревают хищников в кровожадности, их начинают бояться. А Ник Уайлд впадает в депрессию, дает о себе знать детская травма, когда маленького лисенка травили сверстники за хищное происхождение. Джуди приходит в отчаяние оттого, что она расстроила друга и спровоцировала панические настроения в обществе. Она кладет полицейский значок на стол и уезжает на родину в Кроличьи Норки, где торгует морковью, выращенной на родительской ферме. Там она совершенно случайно узнает, что выражение «ночные горлодерки» имеет второе значение. Так называется милый с виду синий цветочек, пыльца которого вызывает озверение, причем не только у хищников. Джуди бросает сельские забавы и мчится обратно в Зверополис. Она вымаливает прощение у Ника, и расследование продолжается.
Оказывается, в основе таинственных происшествий лежит заговор баранов, возглавляемый тихушницей мисс Барашкис. В тайной лаборатории из выращенных ночных горлодерок подручные (подкопытные) Барашкис изготавливают мощный озверин, которым снайперски стреляют в мирных хищников. Цель – дискредитация зубасто-клыкастых меньшинств.
Но Джуди и Ник разоблачают бараньи происки. Гражданский мир восстановлен. Все танцуют и поют. Леодору Златогриву возвращают пост мэра, мисс Барашкис заключена под стражу. Лис Ник Уайлд оканчивает полицейскую академию и становится напарником крольчихи Джуди Хопс. В свое первое официальное дежурство они пускаются в погоню за злостным нарушителем дорожной безопасности – лихим супергонщиком на алом «Зверари». К искреннему удивлению гонщиком оказывается их старый знакомый, сотрудник автоинспекции ленивец Блиц.