В источниках за 1626 год упоминается деревянная церковь Троицкого монастыря в Арзамасе. В 1764 году обитель упразднили, а Троицкий храм четыре года спустя перестроили в камне. В 1833 году он подвергся переделкам и был освящён в честь Сошествия Святого Духа.
В 1840-х годах при церковном старосте Александре Ступине, основателе Арзамасской школы живописи, храм обрёл новые иконостас и утварь. Стены
