Начало Совету было положено назначением в 1493 году Хуана Родригеса де Фонсеки, архидиакона Севильского собора. В обязанность ему было вменено помогать Колумбу в снаряжении его второй экспедиции и сообщать королю о событиях, связанных с занятием Вест-Индии. Формальное создание Совета как органа, отличного от Кастильского совета, относится к 1524 году; он носил название Королевского совета и военного комитета по делам Индий, а в просторечии — Совета по делам Индий. Постоянную форму Совет приобрел к 1542 году. Он имел местопребывание в Мадриде и состоял из президента, помощником которого был великий канцлер, восьми советников, генерального прокурора, двух секретарей, космографа, математика и историка. Должностными лапами менее значительного ранга были секретари и чиновники, занимавшие различные административные посты.
Совет осуществлял свою власть именем самого короля, который часто лично присутствовал па его заседаниях. В качестве верховного органа, определявшего колониальную политику, Совет обладал исполнительной, судебной и законодательной властью. Он назначал должностных лиц, как гражданских, так и церковных (последних — в силу королевского патроната, real patronato), на различные посты в Америке. Совет руководил деятельностью по обращению индейцев в христианство (полномочие, которое официально считалось его главной обязанностью), осуществлял надзор за расходами и доходами королевской казны, связанными с колониальными предприятиями, давал разрешение на подготовку и отправку всех морских и сухопутных экспедиций, торговых и военных флотилий, а также на все колонизационные начинания. В качестве верховного судебного трибунала Совет разбирал апелляции, поступавшие от высших колониальных судов, аудиенсий, консульских судов и суда Торговой палаты. Совет действовал и как суд первой инстанции.
Наконец, в качестве верховного законодательного органа Совет издавал законы и предписания, затрагивавшие буквально все стороны колониальной жизни. Он устанавливал правила, регулировавшие всю деятельность церкви в колониях и определявшие поведение всех должностных лиц колониального аппарата, включая даже обязанности привратника, который стоял у входа в здание аудиенсии. Совет вырабатывал предписания для всех колонизационных экспедиций; ими предусматривалось все, вплоть до плана разбивки улиц в колониальных городах.
Правила Совета обязывали все исследовательские экспедиции вести дневники и посылать донесения о своей деятельности. Совет определял условия, на которых путешественники (включая иностранцев) имели право ездить в американские колонии Испании, и правила, регулировавшие все стороны торговой деятельности; кроме того, он издавал предписания, которыми должны были руководствоваться торговые корабли, а также военно-морской флот при конвоировании судов и в боевых операциях. Уйма законов, изданных Советом, к 1680 году оказалась настолько запутанной, что в этом году они были кодифицированы в монументальном «Своде законов Индий» (Recopilacion de las Leyes de Indias). Проникнутый гуманным духом, этот кодекс, самый значительный из всех, которые были выработаны колониальными державами, стал образцом для последующего колониального законодательства Франции, Англии и Голландии.