III Киренаикский легион был основан в 36 г. до н.э., Марком Антонием, в Киренаике, отсюда и название легиона. Эмблема легиона доподлинно не известна, но поскольку воины легиона почитали бога Аммона, а он в римской иконографии изображался как Юпитер рогатый, возможно что именно это изображение и было эмблемой III Киренаикского. В 31 г. до н.э., после битвы при Акции легион перешёл на сторону Октавиана и стал одним из 28 легионов , составивших постоянную армию империи. Август разместил легион в Египте, в Александрии. Вексилляция легиона участвовала в в подавлении первого Иудейского восстания и взятии Иерусалима. В 106 г. легион покинул свою базу в Александрии, для участия в завоевании Аравии. После окончания компании и образования новой провинции Каменистая Аравия, был оставлен там в Бостре, где и возвел новый постоянный лагерь. В 114- 117 гг. III Киренаикский участвовал в парфянской компании Трояна. Во время второго Иудейского восстания в 132 - 135 гг., воевал в Иудее, под командой Юлия Севера. В конце IV века III Киренаикский легион все еще базировался своем лагере в Бостре.